F-35C는 항공모함에서 캐터펄트 발진 및 장벽 회수(CATOBAR) 작전을 수행하도록 설계된 항공모함 탑재형 기종이다. F-35A와 비교하여 F-35C는 항공모함 운용의 특수한 요구 사항을 충족하기 위해 여러 가지 개조 사항을 적용했다. 여기에는 보관 시 항공기 점유 공간을 줄이기 위한 접이식 날개 끝을 갖춘 더 큰 날개, 저속에서의 조종성 향상을 위한 확대된 제어면, 항공모함 포착 케이블과의 반복 사용을 위한 더 견고한 테일훅, 트윈 휠 노즈 기어, 그리고 포착 착륙의 스트레스를 견딜 수 있도록 보강된 랜딩 기어 등이다.
증가된 날개 면적은 더 낮은 착륙 속도를 가능하게 하며 항속 거리와 탑재량 모두를 향상시킨다. F-35C의 최대 하중 계수는 7.5g로 제한된다.

해군용 함재기로 F-35C는 CATOBAR(Catapult Assisted Take Off But Arrested Recovery) 이함/착함 방식을 사용하는 항공모함에서 이착함에 필요한 저속 비행 능력을 위해서 날개는 훨씬 더 넓은 표면적이 필요했다. 기체 leading edge flaps과 trailing edge flaperons은 항공모함 착륙에 필요한 저속 기동성을 확보하기 위해 확대됐으며, 날개는 4피트 이상 확장됐다. 그러나 F-35C는 함내 수납을 위해 충분히 컴팩트해야하는 항공모함의 보관 요구사항을 충족시키기 위해, 더 큰 F-35C 날개는 수십 년간의 해군 항공 관행에 따라 접히는 방식으로 제작됐다. 날개 접힘 장치는 항공기에 무게와 복잡성을 추가하지만, F-35C를 항공모함 운용에 완전히 적합하게 만드는 유일한 방법으로 간주됐다. 연료 탑재량 역시 A/B형보다 많지만, 항공모함은 이함하고 착함할 때에 대기시간이 길기 때문에 여유 연료를 더 많이 가지고 귀환해야 하므로, 실질적인 체공 시간 및 항속 거리는 다른 파생형들과 비슷한 2,200km이다. 이렇게 많은 연료를 탑재하기 위한 내부 공간을 확보하기 위해 C형 역시 B형처럼 기체 내부에 기관포를 장착하지 않고 외부장착식 기관포 포드를 사용한다. 또한, 스텔스 성능을 위해서 테일후크는 기체 내부에 수납할 수 있도록 설계됐다.

항공모함에서 이착함시 충격을 견딜 수 있도록 A형이나 B형보다 기체의 골조가 훨씬 더 튼튼하게 설계되어 여러 면에서도 내구성이 더 좋다. 모든 항공모함용 항공기와 마찬가지로, F-35C의 랜딩 기어는 더 튼튼해야 했으며, 이는 항공모함 착륙이 지상 착륙과 다른 방식이기 때문에 F-35A 및 B형의 지상용 랜딩 기어와는 완전히 다른 설계가 필요했다. 항공모함 착륙은 일반 비행장의 부드러운 flare-outs을 허용하지 않는다. 항공모함 착륙은 본질적으로 갑판에 통제된 충돌이며, 조종사들은 항공기의 테일후크를 잡을 수 있는 정밀한 지점을 목표로 조종하도록 훈련받는다. 착륙과 관련된 충격을 견디기 위해 F-35C의 노즈 기어는 2륜 설계로 강화됐다. 주 랜딩 기어 스트럿 역시 항공기를 항공모함 갑판에 강하게 내리찍을 때 발생하는 막대한 수직 하중을 흡수하도록 보강됐다.
또한 F-35C의 비행 제어 시스템은 항공모함 접근 마지막 순간에 해군 조종사들이 요구하는 정밀한 조종이 가능하도록 수정되어야 했다. F-35C의 조종 장치는 A/B형에서 발견되는 미세한 진동을 완화하고, 더 예측 가능한 스로틀-양력 반응을 허용하도록 재설계됐다. 그 결과 동일한 조종석 레이아웃에도 불구하고 다른 F-35들과는 완전히 다른 조종감각을 제공한다.
마지막으로, F-35C는 해상에서의 운용 환경이 기체에 염수, 고고도 비행, 그리고 가혹한 조합인 캐터펄트 발사/케이블 착륙을 가하기 때문에 다른 변종들보다 더 내구성이 필요했다. F-35는 부식을 방지하도록 설계된 코팅, 소재, 및 실링을 적용받았다. 동시에, 착륙 갈고리 격벽은 강화 합금으로 제작됐으며, 내부 구조는 반복적인 고하중 사이클을 견딜 수 있도록 보강됐다.

C형에 장착된 엔진은 F135-PW-400으로, 해병대용 F-35B가 F135-PW-600과 Shaft-Driven Lift Fan (SDLF)을 사용하고 공군이 사용하는 A형의 엔진은 F135-PW-100으로 100/400은 기본적으로 동일하다.
오직 미군만 도입하는 C형은 가장 늦게 IOC를 달성하고 가장 적은 수량을 도입하며 미 해군 항공모함의 F/A-18E/F 슈퍼호넷의 운용에 문제가 없어 늦은 속도로 도입이 진행중이다. 미 해병대의 경우 F/A-18C/D를 대체하기위해 C형을 도입하며 2020년 1월 VMFA-314 해병전투공격비행대대에 첫 인도가 시작됐다.
2019년에는 C형이 초음속으로 오래 비행하면 꼬리날개가 파손되는 문제점이 발견됐다. C형의 미익이 A/B형보다 커서 항력을 더 많이 받아 생기는 문제로 보인다. 이를 해결하려면 비용이 너무 들어 2020년 4월 "초음속으로 오래 비행하지 않으면 괜찮다"는 해결책으로 문제를 마무리했다.
2021년 8월 3일 미 해군의 제1항모타격그룹에 속한 VFA-147 "Argonauts 소속의 F-35C가 Carl vinson(CVN-70)항모에 탑재되며 사상 처음으로 실전 배치됐다.

F-35C 배치 계획
미 해병대 140대 도입 계획중 3개 비행대 배치
VMFA-251 - MCAS Cherry Point, North Carolina
VMFA-311 - MCAS Miramar, California
VMFA-314 - MCAS Miramar, California
미 해군 260대 도입 계획중 5개 비행대 배치 (2개의 시험비행대 별도)
VX-9 - Edwards AFB, California
VX-23 - NAS Patuxent River, Maryland
VFA-86 NAS Lemoore, California
VFA-97 NAS Lemoore, California
VFA-115 NAS Lemoore, California
VFA-125 NAS Lemoore, California
VFA-147 MCAS Iwakuni, Japan



















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